בלעם יוצא למשימתו שהוא רכוב על אתונו. בראותה את המלאך היא נוטה מהדרך. בלעם אינו מבחין במלאך ומתחיל להכות את האתון. בהמשך הדרך, עומד המלאך מול האתון בדרך צרה, והאתון נבהלת ולוחצת את רגלו של בלעם אל הקיר. בפעם השלישית, שהאתון רואה את המלאך היא רובצת, ובעקבות כך בלעם מכה אותה שוב ולפתע האתון מדברת: " וַיִּפְתַּח ה' אֶת פִּי הָאָתוֹן וַתֹּאמֶר לְבִלְעָם מֶה עָשִׂיתִי לְךָ כִּי הִכִּיתַנִי זֶה שָׁלֹשׁ רְגָלִים." פסוק זה הוא ללא ספק שיאו של הסיפור עד אשר חז"ל קבעו, שפי האתון הוא אחד מעשרה הדברים המופלאים, שנבראו בערב שבת בין השמשות. אולם מה היה הצורך בנס הזה, וכי לא היה ניתן לעצור את בלעם ללא פתיחת פיה של האתון? יתכן ובעקבות שאלה זו שד"ל בפירושו על הפרשה המעיט מגודל הנס וכך הוא כותב:
"האתון דיברה אם לא? לא ייבצר מהאל לעשות שתדבר, אבל לא היה אפשר שלא יחרד בלעם ושני נעריו חרדה גדולה עד מוות, ולא היה אפשר שיהיה בו כוח להשיב לה דבר, על כן ייתכן שלא דיברה כדיבור של בני אדם, כי "ותדבר" אין כתוב כאן, אבל השמיעה בפיה קול יללה שהיה מובן ממנו: כי התעללת בי וכו', והיא חזרה וצעקה כאילו תאמר: הלא אני אתנך וכו', אז נכמרו רחמיו עליה … הנה אמת, כי ה' פתח את פי האתון, כי נערה באופן משונה מעט ממנהגה, אך לא היה הנס כל כך, עד שייבהל בלעם".
לעומתו הרמב"ן סבור, שפתיחת הפה של האתון היא נס, שבאמצעותו הועבר מסר חד לבלעם וכך הוא כותב (כג,כג): "וטעם הנס הזה … להודיעו כי השם פותח פי הנאלמים, וכל שכן שיאלם ברצונו פי המדברים". לאמור, מטרתו של הנס היה לעצור את שליחות בלעם ולהזהירו מהכישלון הצפוי, שכן הקב"ה יכול להשתיקו או להכניס לפיו מילים אחרות. לדבריו, המסר מפרשת האתון, שאין בידי בשר ודם, חכם ככל שיהיה, להתנגד ועל אחת כמה וכמה להכניע את הקב"ה. האדם יכול לנצל את כוחות הטבע לשם סיפוק צרכיו היומיומיים, אבל אין להעלות על הדעת כמו שהיה מקובל על ידי ההשקפה האלילית, שניתן להכניע את ה' באמצעות כלים מגיים. פרשנות שלישית סבורה, שפרשת האתון היא מחזה נבואה וכך כותב הרמב"ם במורה נבוכים (ב,מב) :
"כל מקום שנזכר ראיית מלאך או דבורו שאין זה אלא במראה הנבואה או בחלום, בין שפורש הדבר ובין שלא פורש … וכך פרשת בלעם כולה בדרך ודברי האתון כל זה במראה הנבואה, כיון שנתבאר בסוף דבר מלאך ה' אליו".
דומה שניתן להציע פרשנות נוספת לפרשת האתון. המאבק שבין האתון לבלעם משקף את הסערה הפנימית שקיימת בנפשו של בלעם עצמו. האתון (נקבה של החמור)מייצגת את החלק החומרי של האדם, האתון משמשת כרגליים של בלעם, וכאשר מבקש הוא ללכת הגוף מסרב ולא הולך עימו. או בניתוח אחר, בפני בלעם עומדות שתי אפשרויות ללכת לקלל או להישאר במקומו . בלעם מנסה להדחיק את ההכרעה מהקונפליקט אך האתון, החלק שבתוכו אינו מאפשר זאת. הוא מסיט אותו מהדרך, הוא מציב מכשולים בדרכו. ולבסוף החלק הזה אפילו מצליח לבטא את עצמו במלים. האתון פוצה את פיה ומתחילה לדבר. השימוש במלים עוזר להביא את המודחק או את המוכחש אל המודעות, וכך ההכרעה נעשית בצורה מודעת. למרות ששימוש בהדחקה יכול לסייע יש לו גם מחיר. שימוש מוגזם עלול להביא לפגיעה בתפיסת המציאות ובתפקוד התקין. סיפור האתון גרמה לבלעם להשתחרר מסערת הנפש הפנימית של עצמו ולהגיע להחלטה מודעת, שתתברר בהמשך כטעות , שעליו לקבל את המשימה שהטיל עליו בלק.